Forschungszentrum Karlsruhe - Wissenschaftliche Berichte - FZKA 6758

Untersuchungen zur Resistenzentwicklung von Tumorzelllinien gegenüber Apoptose-Induktoren

Jörg Trapp

Zusammenfassung
Die Entstehung von Resistenzen gegenüber Apoptose-Induktoren ist häufig auf eine Veränderung apoptotischer Siganaltransduktionwege bzw. auf die Aktivierung von Überlebensmechanismen zurückzuführen. Die vorliegende Arbeit hat daher die Untersuchung eben dieser Signalwege in teilweise resistenten Tumorzellen zum Inhalt. Es wurde beobachtet, dass differenzierte HL-60 Zellen wesentlich insensitiver auf toxische Substanzen reagieren als undifferenzierte. Die Analyse der MAP-Kinase-Kaskaden nach einer Behandlung mit dem Apoptose-Induktor Tributylzinn (TBT), ergab ein deutliches Absinken der Phosphorylierung (Aktivierung) der Stresskinase JNK während der Differenzierung der HL-60 Zellen, aber alle anderen Kinasen (ERK 1/2; p38) zeigten keine Veränderung. Auch die Auslösung der Apoptose sank erheblich ab, was mit einer deutlichen Verringerung der Caspase-Aktivität und einem Anstieg des Überlebensfaktors NF_B erklärbar ist. Eine Hemmung von NF_B in differenzierten HL-60 Zellen führte nach TBT-Behandlung zu einem deutlichen Anstieg der Nekrosen, während die undifferenzierten HL-60 Zellen nahezu ausschliesslich durch Apoptose starben.

Darüber hinaus dienten drei Melanoma Xenograft Zelllinien (MEXF) als Modellsystem der Tumorresistenz, denn diese Zellen zeigten in Primärtumorgewebe in vivo eine unterschiedliche Sensitivität gegenüber dem Zytostatikum Cisplatin (CDDP). Die Zelllinie MEXF 276L reagierte sensitiv gegenüber Cisplatin, wohingegen die Zelllinien MEXF 462NL und MEXF 514L resistent waren. Die in vitro Behandlung ergab dann jedoch, dass sich nur die Zelllinie MEXF 514L wirklich resistent gegenüber Cisplatin verhält. Zur Untersuchung der apoptotischen Signaltransduktionswege wurde der Apoptose-Induktor TBT, aber auch Cisplatin und die Todesrezeptorliganden eingesetzt. Um auf mögliche Aktivierungen von Überlebensmechanismen rückschliessen zu können, wurden Untersuchungen der MAPKinase- Kaskaden mit eingeschlossen. Hier konnten allerdings im Phosphorylierungsstatus von ERK, JNK und p38 keine Veränderungen zwischen den MEXF Zelllinien festgestellt werden. Auf eine TBT-Behandlung sprachen nur MEXF 276L Zellen an. Bei den anderen beiden Zelllinien konnte keine Reaktion auf TBT-Exposition beobachtet werden. In keiner der Zelllinien konnte eine Aktivität der Initiator-Caspase-8 oder -10 festgestellt werden, wohingegen die TBT-sensitive Zelllinie einen deutlichen Anstieg der Aktivität der Effektor- Caspase-3 erkennen liess. In den beiden TBT-resistenten Zelllinien wurde dagegen das antiapoptotische Protein Bcl-2 überexprimiert und ist somit die höchstwahrscheinliche Ursache der Resistenz. Diese Ergebnisse deuten darauf hin, dass durch TBT in MEXF Zellen die Mitochondrien als wichtiges Target betroffen sind.

Die Untersuchungen mit Cisplatin als Apoptose-Induktor ergaben, dass in den sensitiven Zelllinien Caspasen eine essentielle Rolle spielen. Daher ist die Cisplatin-Resistenz der Zelllinie MEXF 514L, wie auch schon bei TBT, vermutlich auf eine starke Überexpression von Bcl-2 zurückzuführen.

Da Todesrezeptoren bei der Induktion von Apoptose eine wichtiges Übertragungsmedium sind, wurden die Zellen auf ihre Rezeptorausstattung hin überprüft. CD 95 (Fas-Rezeptor) konnte nur in MEXF 276L Zellen detektiert werden. Nur in diesen Zellen war auch die Induktion der Apoptose mit FasL möglich. TNF-R1 ist nur in MEXF 276L und MEXF 462NL Zellen vorhanden, während TNF-R2 in allen MEXF Zelllinien nachgewiesen werden konnte. Die spezifische Aktivierung der TNF-Rezeptoren resultierte bei allen drei MEXF Zelllinien, in einer NF_B-Antwort und nicht in der Apoptose.

Die TRAIL-Rezeptoren, TRAIL-R1 und -R2, sowie die Decoy-Rezeptoren TRAIL-R3 und -R4 konnten in allen Zellen nachgewiesen werden. In MEXF 276L Zellen wurde vermutlich durch Decoy-Rezeptoren eine TRAIL-induzierte Apoptose verhindert, da hier diese Variante der TRAIL-Rezeptoren überwog. Andererseits konnten die beiden Zelllinien MEXF 462NL sowie die hochresistente Zelllinie MEXF 514L mit den TRAIL-Liganden zur Apoptose angeregt werden, was das enorme Potential dieses Rezeptorweges gerade in Tumorzellen unterstreicht. Dies kann als Hinweis für einen Einsatz in der Tumortherapie gewertet werden und zeigt die Dringlichkeit auf, Tumorzellen bezüglich ihrer apoptotischen Signalwege zu charakterisieren, um so effektive Wirkorte für neue Zytostatika erkennen zu können.

Investigations on the development of resistance against inducers of apoptosis in tumor cell lines

Abstract
The development of resistance to apoptotic-inductors can frequently result from a change of apoptotic signal transduction pathways or alternatively via the activation of survivalmechanisms. Therefore, this work dealt with the examination of these signaling pathways in partially resistant tumor cells. It has been observed that differentiated HL-60 cells respond significantly more insensitive to toxic substances then undifferentiated. Analysis of MAPkinase- cascades after treatment with the apoptosis-inductor Tributyltin (TBT) resulted in a less phosphorylation (activation) status of stresskinase JNK after differentiation HL-60 cells, but the other kinases (ERK 1/2 and p38) did not reveal any changes. The induction of apoptosis also considerably decreased which can be explained by a clear reduction of caspaseactivity and a rise in activation of the survival factor NF_B. Inhibition of NF_B in differentiated HL-60 cells led to a distinct rise of necrosis after TBT treatment whilst undifferentiated HL-60 cells nearly exclusively died via apoptosis.

Additionally, three melanoma xenograft cell lines (MEXF) were used as a model system for tumor resistance because these cells revealed in prime tumor tissue in vivo a varying sensitivity to the cytostatic drug Cisplatin (CDDP). The cell line MEXF 276L was sensitive to Cisplatin treatment whereas the cell lines MEXF 462NL and MEXF 514L were resistant. However, after in vitro treatment only the MEXF 514L cell line was really resistant to Cisplatin. For the examination of apoptotic signal transduction pathways TBT, Cisplatin and the death receptor ligands were tested. To consider possible activation of survival mechanisms MAP-kinase-cascades were also investigated. Nevertheless, no differences in the phosphorylation status of ERK, JNK and p38 between the MEXF cell lines could be detected. Only the MEXF 276L cells were affected by TBT-treatment. The other two cell lines exhibited no reaction to TBT exposition. Activity of the initiator caspases-8 or -10 could not be detected in any cell line whereas the TBT sensitive cells showed a distinct effector caspase-3 activity. The anti-apoptotic protein Bcl-2 was demonstrated to be overexpressed in the two TBT resistant cell lines and is, therefore, the most likely reason for resistance. These results suggest that mitochondria are an important target for TBT in MEXF cells.

Experiments with Cisplatin demonstrated that caspases play an essential role within the sensitive cell lines. Thus Cisplatin as well as TBT resistance in the MEXF 514L cell line is likely due to a strong overexpression of Bcl-2.

Death receptors are the most important elements within the extrinsic induced apoptosis, therefore, cells were investigated for their death receptor expression. CD95 (Fas receptor) could be only detected in MEXF 276L cells, and these cells were solely inducted to apoptosis by FasL. TNF-R1 was only expressed in MEXF 276L and MEXF 462NL cells whereas TNF-R2 could be observed in all three MEXF cell lines. Specific activation of TNF receptors leads to NF_B activation and not to apoptosis in all three MEXF cell lines.

The TRAIL receptors TRAIL-R1 and -R2 as well as the decoy receptors TRAIL-R3 and -R4 could be found in all cells. In MEXF 276L cells TRAIL induced apoptosis was presumably prevented by decoy receptors because this kind of TRAIL receptors predominated. On the other hand the two cell lines MEXF 462NL as well as the high-resistant cell line MEXF 514L could be stimulated to apoptosis by TRAIL ligand which emphasizes the enormous potential of this receptor pathway especially in tumor cells. This can be assessed as a reference for use in tumor therapy and shows the urgency to characterize tumor cells with regard to their apoptotic pathways to identify effective targets for cytostatic drugs.


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