Forschungszentrum Karlsruhe - Wissenschaftliche Berichte - FZKA 7202 

Das Chemokin SDF-1α interferiert mit der IL-2-induzierten T-Zell-Proliferation – Beschreibung eines neuen regulatorischen Mechanismus

Manuela J. Cramer

Zusammenfassung
Die Homöostase der Lymphozyten ist für eine effektive Immunantwort sehr wichtig. Das Gleichgewicht zwischen Proliferation, Überleben und Apoptose wird durch verschiedene extrazelluläre Signale wie Cytokine und Chemokine sichergestellt. In dieser Doktorarbeit wird ein neuer Mechanismus beschrieben, der die T-Zell-Proliferation reguliert. Dieser Mechanismus wird durch das ubiquitär exprimierte Chemokin SDF-1α induziert, dem zirkulierende T-Zellen permanent ausgesetzt sind. Ich konnte zeigen, dass die Vorbehandlung primärer humaner T-Zellen mit SDF-1α die IL-2-induzierte T-Zell-Proliferation sowie die Aktivierung von ERK und MEK reduziert. Das Ziel der weiteren Experimente war die Charakterisierung des zugrunde liegenden Mechanismus. Durch Verwendung RhoA-spezifischer siRNA habe ich gezeigt, dass die kleine GTPase RhoA die SDF-1α-induzierte Reduktion der Proliferation vermittelt. Dementsprechend führt die Aktivierung des endogenen RhoA ebenso wie die transiente Transfektion einer konstitutiv aktiven RhoA-Mutante zur Inhibierung der IL-2- und TPA-induzierten ERK- und MEK-Aktivierung. In weiterführenden Experimenten wurde die Ras-induzierte Raf-Aktivierung als die direkt durch RhoA betroffene Signalkomponente des Ras-Raf-MEK-ERK Signalwegs identifiziert. Aktives RhoA interferiert mit der Phosphorylierung des Raf-S338 durch Hemmung des Rac-PAK Signalwegs, der diese Phosphorylierung vermittelt. Die Expression einer konstitutiv aktiven Rac-Mutante verhindert sowohl die RhoA- als auch die SDF-1α-vermittelte Hemmung der TPA-induzierten MEK-Aktivierung. Diese Ergebnisse belegen, dass SDF-1α durch die Aktivierung der kleinen GTPase RhoA mit der Rac-PAK Signaltransduktion, und dadurch mit der Raf-S338 Phosphorylierung, interferiert und auf diese Weise die Aktivierungsschwelle der Proliferation-induzierenden Ras-Raf-MEK-ERK Kaskade erhöht. Weiterhin konnte ich zeigen, dass die T-Zell-Rezeptor-induzierte Proliferation unter den gleichen experimentellen Bedingungen nicht durch SDF-1α gehemmt wird. Dies lässt vermuten, dass die Signaltransduktion durch den T-Zell-Rezeptor einen Mechanismus induziert, der das inhibitorische Signal von SDF-1α ausschaltet. Außerdem interferiert der pathologische CXCR4-Ligand, das HIV-Glykoprotein gp120, mit der TPA-induzierten MEK-Aktivierung, wie zuvor für SDF-1α gezeigt. Die weitere Untersuchung dieser Beobachtung könnte zum Verständnis der Funktion von gp120 bei der Pathogenese von HIV beitragen.

The chemokine SDF-1α interferes with IL-2-induced T cell proliferation – Characterization of a novel regulatory mechanism

Abstract
Maintainance of lymphocyte homeostasis is essential for an effective immune response. The balance between cellular proliferation, cellular survival and apoptosis is ensured by a diversity of extracellular signals including cytokines and chemokines. In this PhD thesis, a novel regulatory mechanism for T cell proliferation is described, that is mediated by the ubiquitously expressed chemokine SDF-1α, to which circulating T cells are permanently exposed. I observed that pretreatment of primary human T cells with SDF-1α reduces T cell proliferation as well as ERK and MEK activation in response to IL-2. Further experiments were conducted to characterize the underlying mechanism of the SDF-1α effect in T cell proliferation. Using RhoAspecific siRNA I showed that the small GTPase RhoA is required for the SDF-1α mediated reduction of proliferation. Accordingly, activation of endogenous RhoA as well as transient transfection of a constitutive active RhoA results in downregulation of IL-2- and TPA-induced activation of ERK and MEK. Ras-induced Raf activation was identified as the signaling component of the Ras-Raf-MEK-ERK cascade which is directly targeted by active RhoA. Active RhoA interferes with phosphorylation of Raf-S338 by downregulating Rac-PAK signaling, which mediates this phosphorylation. Constitutive active Rac prevents RhoA- as well as SDF-1α-mediated inhibition of TPA-induced MEK activation. These results show that SDF-1α, via activation of the small GTPase RhoA, interferes with Rac-PAK signaling preventing phosphorylation of Raf-S338 and in this way elevates the threshold for activation of the Ras-Raf-MEK-ERK cascade and consequently for proliferation in T cells. In addition, I showed that under the same experimental conditions, T cell receptor induced proliferation is not inhibited by SDF-1α suggesting that T cell receptor signaling involves a mechanism to switch off the inhibitory signal mediated by SDF-1α and RhoA. Moreover the pathological ligand for CXCR4, the HIVglycoprotein gp120, interferes with TPA-induced MEK activation as shown for SDF-1α. Further examination of this finding could help understand the function of gp120 in the pathophysiology of HIV.

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