Forschungszentrum Karlsruhe - Wissenschaftliche Berichte - FZKA 7344 

Das fokale Adhäsionsprotein Trip6 und seine nukleäre Isoform nTrip6 in der Maus – Charakterisierung und Manipulation der trip6 Genexpression zur selektiven Analyse von Trip6- und nTrip6-vermittelten Funktionen in vivo

Markus Winter

Zusammenfassung
Die Transduktion eines extrazellulären Signals von der Plasmamembran zu selektiven Kompartimenten im Inneren der Zelle erfordert die Bildung von Multiproteinkomplexen spezifischer Zusammensetzung und Lokalisation. Adapterproteine, wie die LIM-Domänen-Proteine, spielen eine wichtige Rolle bei der Rekrutierung von Proteinen zu ihren Interaktionspartnern im Proteinnetzwerk. Das intrazelluläre Adhäsionsprotein Trip6 und die kleinere, kernspezifische Isoform nTrip6 sind beides LIM-Domänen-Proteine, die durch das trip6 Gen kodiert werden, jedoch in unterschiedlichen Zellkompartimenten lokalisiert sind. Trip6 reguliert die Bildung von fokalen Adhäsionskomplexen an der Plasmamembran, wohingegen nTrip6 im Nukleus als Koaktivator für die Transkriptionsfaktoren AP-1 und NF-B fungiert. Die spezifische intrazelluläre Verteilung von Trip6 und nTrip6 deutet daraufhin, dass die trip6 Protein-Isoformen unterschiedliche funktionelle Eigenschaften der Zelle regulieren. Trip6 könnte die Zellmigration und Adhäsion und nTrip6 die Zellproliferation und Differenzierung modulieren. Jegliche Störung des Gleichgewichts der Funktionen von Trip6 und nTrip6 könnte somit signifikante Auswirkungen auf pathologische Prozesse, wie Entzündungsreaktionen, Tumorgenese oder Metastasierung, zur Folge haben.

Bisher ist weder der Mechanismus der zur Bildung der trip6 Isoformen führt, noch die in vivo Relevanz der Trip6 und nTrip6 Funktionen bekannt. Ein Ziel dieser Arbeit war daher eine konditionell trip6 defiziente Mauslinie zu generieren, um die Funktionen von trip6 in vivo zu untersuchen. Anhand der konditionellen Gen-targeting Methode habe ich das trip6 Gen in murinen embryonalen Stammzellen modifiziert. In diesen Zellen wurde das trip6 Gen durch Cre-DNA-Rekombinase Erkennungssequenzen (LoxP-Sequenzen) flankiert. Die Cre-Expression führt zur Exzision von LoxP-Sequenzen flankierten DNA-Abschnitten. Es ist jetzt möglich diese embryonalen Stammzellen zu nutzen, um eine konditionell trip6 defiziente Mauslinie zu generieren, in der beide Trip6 Isoformen deletiert sein werden. Eine Strategie die Funktionen der zwei Trip6 Isoformen in vivo unterscheiden zu können, wäre die Rekonstitution einer trip6 defizienten Maus mit nur einer der beiden Isoformen. Die Vorraussetzung dafür war daher die Identifizierung des Mechanismus der zur Bildung von nTrip6 führt. 

In dieser Arbeit ist es mir gelungen zu zeigen, dass nTrip6 nicht durch Translation einer alternativ gespleißten trip6 mRNA, sondern durch alternative Translationsinitiation an einem sekundären Startkodon gebildet wird. Sowohl in Mutagenese-Experimenten als auch durch Verwendung spezifischer Morpholinos zur sterischen Blockierung der Translationsinitiation, konnte ich zeigen, dass das AUG-Kodon an Position 480 der trip6 mRNA für die Translation von murinem nTrip6 genutzt wird. Die alternative Translationsinitiation an diesem Startkodon war mRNA-kappenabhängig und benötigt keine internen ribosomalen Eingangsstellen (IRES). Des Weiteren konnte ein Morpholino der gegen das sekundäre Startkodon gerichtet war und nur die Translation von nTrip6 blockierte, die TPA-induzierte Aktivierung eines AP-1-Zielpromotors inhibieren. Die selektive Manipulation der konventionellen oder alternativen Translationsinitiation an der trip6 mRNA stellt jetzt eine Strategie dar, die Bildung und Funktion von Trip6 oder nTrip6 in spezifischer Weise zu blockieren, um so deren jeweilige Rolle bei der Regulation der Zellproliferation, Differenzierung und Migration zu untersuchen. Darüber hinaus wird das Wissen über die Bildung der beiden Trip6 Isoformen nützlich sein, ihre jeweiligen Funktionen in vivo zu untersuchen, indem eine trip6-defiziente Mauslinie entweder mit Trip6 oder nTrip6 spezifisch rekonstituiert wird. 

The focal adhesion protein Trip6 and its nuclear isoform nTrip6 in the mouse – characterisation and manipulation of the trip6 gene expression intended for a selective analysis of Trip6- and nTrip6-dependent functions in vivo

Abstract
Transduction of an extracellular signal from the plasma membrane to specific compartments in the cell requires the formation of multi protein complexes of distinct composition and localization. Adaptor proteins, such as LIM domain proteins, play an important role in the recruitment of proteins to their interaction partners within the protein network. The intracellular adhesion protein Trip6 and its smaller, nuclear isoform nTrip6 are both LIM domain proteins encoded by the gene trip6 but are localized in different cellular compartments. Trip6 regulates the formation of focal adhesion plaques at the plasma membrane while nTrip6 acts in the nucleus, as co-activator for the transcription factors AP-1 and NF-B. Due to their specific intracellular distribution the two trip6 protein isoforms regulate different functional properties of the cell. Trip6 might modulate cell migration and adhesion and nTrip6 might regulate cell proliferation and differentiation. Any imbalance in Trip6 and nTrip6 functions might have significant consequences in pathological situations such as inflammation, cancer or metastasis.

Neither the mechanism by which the two isoforms are generated, nor the in vivo relevance of Trip6 and nTrip6 functions is known. Thus, one aim of this work was to generate a conditional trip6 deficient mouse strain to study the functions of trip6 in vivo. I modified the trip6 gene by conditional gene targeting in murine embryonic stem cells. In these cells the trip6 gene was flanked by Cre-DNA-recombinase recognition sites (loxP-sites). Cre-expression leads to excision of loxP-sites flanked DNA-sequences. It is now possible to use these embryonic stem cells to generate a conditional trip6 deficient mouse line. In this mouse, both Trip6 isoforms will be knocked out. To discriminate the functions of the two isoforms in vivo, one strategy would be to reconstitute the knockout mouse with only one isoform. A prerequisite was thus to identify the mechanism of nTrip6 generation.

In this work, I showed that nTrip6 is not generated by translation of an alternatively spliced trip6 mRNA but through alternative translation initiation at a secondary start site. In mutagenesis studies as well as by the use of specific morpholinos to sterically block translation initiation, I showed that the AUG codon at position 480 in the murine trip6 mRNA is utilized for the translation of nTrip6. The alternative translation initiation at this site was mRNA cap-dependent and did not require internal ribosome entry sites (IRES). Furthermore a morpholino targeting the secondary AUG and knocking down only nTrip6 repressed the TPA-induced activation of an AP-1 target promoter. Thus the selective manipulation of conventional or alternative translation initiation at the trip6 mRNA will now serve as a strategy to specifically block the generation and function of Trip6 or nTrip6, in order to study their respective roles in cell proliferation, differentiation and migration. Moreover, the knowledge about the generation of the two isoforms will be valuable to study their respective functions in vivo, by the specific rescue of the knockout mouse with either Trip6 or nTrip6.

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